在遥远的未来，地球上的科学文明在世界大战中被破坏殆尽。曾经君临于人类顶上被称为贵族的吸血鬼已步上种族衰灭一途，但他们依旧是人们畏怯恐惧的对象……吸血鬼其族群的数量的减少，是因为他们的头颅被人悬赏巨额奖金，于是出现了一种以猎杀吸血鬼为业的猎人，为了赏金努力不懈地追逐吸血鬼的踪迹。其中有位猎人特别与众不同，他是人类和吸血鬼所生的混血儿，虽然体内流着吸血鬼的血液，但消灭吸血鬼一族的坚定意志却无人能比。然而，人类并未因此视他为同类，他的内心挣扎交战，众人皆惧，他煎熬、孤独，他是吸血鬼猎人--D。

故事开始于公元12090年，一个月黑风高的夜晚，埃尔邦家族的小姐夏洛特被吸血鬼贵族梅尔林克从家中绑架，于是埃尔邦老爷雇佣了远近闻名吸血鬼猎人"D"去救回女儿，并要求如果女儿已经被变为了吸血鬼，就连她一起杀死。同时，他也重金悬赏雇佣其他猎人执行相同的任务。

途中D遇到了猎人玛卡斯兄妹，并被视作争夺赏金的对手。在一次战斗中D听到玛卡斯兄妹中的雷拉受伤昏迷中呼唤母亲，对人类一直都冷冰冰的D竟然救了雷拉。

追击梅尔林克过程中，他们发现夏洛特并不是被绑架，而是爱上了吸血鬼梅尔林克，并打算避开一切世事和梅尔林克到遥远的太空中理想国度"夜之都"去过平静的生活，另一方面一路上被梅尔林克变成吸血鬼或杀死的人也都是为了赏金而想阻拦他们的人，而且有人雇佣了蛮族三名高手“影子使者”、“千面人”和“狼人”来保护梅尔林克和夏洛特。

关键时刻D的"阳光症"发作，雷拉及时伸出援手，还了D的人情，他们约定两人中不管谁先死，另一个一定要到墓上献花。

最后他们跟着梅尔林克来到被称为"流血的伯爵夫人"卡蜜拉的城堡。卡蜜拉虽然几千年前被吸血鬼王杀死并用剑镇压起来，但她的阴魂却仍不死心。她称自己理解夏洛特和梅尔林克的爱情，愿意帮助他们离开纷乱的世界前往理想的国度，并向他们展示了城堡内的飞船，但实际上她是想要用夏洛特的鲜血使自己能再度复活。一番恶斗后，玛卡斯兄妹只剩雷拉一个，D展示了吸血鬼王留给他的力量，彻底消灭了卡蜜拉，夏洛特则死在梅尔林克的怀中。城堡在主人消失后开始崩溃，梅尔林克抱着夏洛特的尸体乘上飞船飞上蓝天，飞向他们梦想的地方。

很多年过去了，在雷拉的葬礼上，她的小孙女看到远处的黑衣猎人，D遵守了和雷拉的约定。